Ուեթորսթոնը ծնվել է Լոնդոնի Վեստմինստեր քաղաքում, դերասան Սեմ Ուոթերսթոնի և նախկին մոդել Լին Լուիզա Վուդրաֆի ընտանիքում[4]։ Նյու Յորքի համալսարանի Տիշ արվեստի դպրոցում դերասանական կրթություն ստանալուց հետո նա սկսել է իր կարիերան կինոյում և հետագայում նկարահանվել է մի շարք անկախ ֆիլմերում[4]։
2000-ականների վերջերին Ուոթերսոնը տեղափոխվել է Լոս Անջելես, որտեղ նա հանդես է եկել թատերական բեմում, ինչպես նաև փոքր դերեր է խաղացել «Գրոհելով Վուդսթոքը» և «Լինելով Ֆլին» ֆիլմերում։ 2012 թվականին նա նկարահանվել է HBO-ի «Ընդհատակյա կայսրության» սերիալի մի քանի էպիզոդներում։ Նրա կարիերայում բեկումնային էր 2014 թվականին «Ի ծնե արատ» ֆիլմում կատարած երկրորդ պլանի դերը, որի համար նա առաջադրվել է «Արբանյակ» մրցանակի[5]։ Դրանից հետո նա ստացել է գլխավոր դեր՝ Էլիզաբեթ Մոսսի հետ նկարահանվելով «Երկրի թագուհի» ֆիլմի, ինչպես նաև գլխավոր հերոսի նախկին կնոջ դերը «Սթիվ Ջոբս» կենսագրական ֆիլմում[6][7]։
2016 թվականին Ուեթորսոնը կատարել է կնոջ գլխավոր դերը «Ֆանտաստիկ գազաններ ու որտեղ գտնել դրանց» ֆիլմում, որը Հարրի Փոթերի մասին պատմող ֆիլմերի սփին-օֆն է։ Կինոնկարը թողարկվել է 2016 թվականի նոյեմբերի 18-ին[8]։ Եվս մեկ գլխավոր դեր նա կատարել է Ռիդլի Սքոթի «Օտարը։ Պատգամ» ֆիլմում, որը «Պրոմեթևս» ֆիլմի սիքվելն է[9]։