Էստոնիայի գեղարվեստական թանգարանը հիմնվել է 1919 թվականի նոյեմբերի 17-ին։ 1921 թվականին թանգարանին հատկացվեց Կադրիորգ այգում 18-րդ դարում կառուցված Կադրիորգյան պալատի շենքը։ 1929 թվականին թանգարանի շենք հանդիսացող պալատը ազգայնացվել է, վերակառուցել Էստոնիայի նախագահի նստավայր ծառայելու նպատակով։ Մինչև 1946 թվականը թանգարանը ցուցադրվում էր մի շարք ժամանակավոր տարածքներում, իսկ հետո նորից տեղափոխվեց Կադրիորգյան պալատ։
1970-1980-ական թվականներին բացվել են Էստոնիայի գեղարվեստական թանգարանի առաջին մասնաճյուղեր։ 2008 թվականին թանգարանը ուներ հինգ մասնաճյուղ։ 2008 թվականի մարտի 31-ին, 24 տարի աշխատելուց հետո փակվեց Թրիստիան Ռաուդի տուն-թանգարանը։
